โรงเรียนซุซุรันหลังจากผ่านเหตุการณ์ภาค Crow Zero 2 ไปประมาณหนึ่งปี และเป็นช่วงประมาณครึ่งปีก่อน โบยะ ฮารุมิจิ จะมาเข้าเรียนช่วงกลางเทอม ซึ่งเก็นจิและเซริซาวะ หัวโจกตัวหลักของภาคที่แล้วก็ได้เรียนจบปีสามและสำเร็จการศึกษาออกไปแล้ว ทำให้ตำแหน่งหัวโจกอันตพาลของซุซุรันว่างลง จึงมีการต่อสู้แย่งชิงตำแหน่งเบอร์หนึ่งประจำโรงเรียนกันขึ้น โดยมี โทรุ โกระ แสดงโดย Yuya Yagira (Nobody Knows) ฉายา King นักเรียนปี 3 ที่นั่งแท่นเป็นว่าที่นักเลงเบอร์หนึ่งของซุซุรัน แต่ว่าก็มีพวกเด็กปีหนึ่งที่ฝีมือร้ายกาจเข้าร่วมด้วย หนึ่งในนั้นคือ คาเซโอะ คาบุรางิ ตัวเอกของภาคนี้ แสดงโดย Masahiro Higashide (จากเรื่อง xxxHOLiC) ผู้ชอบอยู่เงียบๆ ไม่ชอบต่อสู้ แต่หากเขาเอาจริงก็ยากที่จะรับมือ มีฉายาว่า Desperado

ศึกที่สงบลงในย่าน "ซอร์ด" ได้ปะทุความรุนแรงขึ้นอีกครั้งเมื่อสองแก๊งโหดเข้ามาก่อเรื่องจนนำไปสู่การเลือกข้างและสร้างศัตรู

กลุ่มคุริวหมายมั่นที่จะเข้ายึดย่าน "ซอร์ด" ให้ได้ แต่บรรดากลุ่มแนวร่วมสตรีทแก๊งได้เตรียมแผนของตัวเองไว้รับมือเช่นกัน

เมื่อเจ้าศักดินาอิตาคุระ คัตสึอากิระ ตัดสินใจเตรียมกองกำลังซามูไรของเขาเพื่อรับมือกับการเปลี่ยนแปลงครั้งใหญ่ด้วยการให้พวกเขาเข้าแข่งขันมาราธอน ยูกิ ลูกสาวผู้มีความคิดเป็นอิสระก็เข้าร่วมการแข่งขันนี้ด้วยอย่างลับๆ

ปี 1879 เคนชินและพวกพ้องเผชิญหน้ากับยูกิชิโระ เอนิชิ ศัตรูที่แข็งแกร่งที่สุดซึ่งเป็นน้องชายอดีตภรรยาของเคนชิน พร้อมกับลิ่วล้อที่ตั้งตาล้างแค้นอย่างไม่ปรานี